Science | 红树林中发现的巨型细菌挑战传统无核膜观念

题目：A centimeter-long bacterium with DNA contained in metabolically active membrane-bound organelles

DOI：https://doi.org/10.1126/science.abb3634

发表日期：2022-06-23

第一作者：Jean-Marie Volland, Silvina Gonzalez-Rizzo, Olivier Gros

通讯作者：Tanja Woyke, Shailesh V. Date

通讯单位：Department of Energy Joint Genome Institute

导读

微生物，顾名思义，即在我们传统观念中无法通过肉眼直接观察的一类有机体，必须辅助显微镜等工具才能捕捉其生理形态等信息。目前为止，已知的细菌体积通常在在0.4∼3 µm之间，但在最近一期的Science中，Volland等人使用荧光、X射线和电子显微镜并结合基因组测序等方法，表征了一种肉眼可见的“厘米级”硫氧化细菌——革兰氏阴性变形杆菌Thiomargarita magnifica，它在瓜德罗普群岛红树林含硫水域的沉积树叶上被发现，且平均细胞长度大于9000微米。这些细胞在细菌的细胞大小超出了传统理论的生长限制几个数量级，显示出前所未有的超过50万个拷贝的超大型基因组的多倍体，并经历了染色体不对称分离到子细胞的二态生命周期。上述发现挑战了细菌细胞的传统概念，并有助于研究限制细胞大小的因素。

艺术性地呈现了Ca. Thiomargarita magnifica与硬币。(来源：红树林照片，Pierre Yves Pascal；插图，Susan Brand/伯克利实验室) – By Massie S. Ballon

乍一看，试管中略显浑浊的水看起来就像一勺雨水，其中有树叶、碎屑，甚至还有更轻的线头。但在培养皿中，细如丝线般轻轻地漂浮在树叶凋落物上，这是肉眼可见的单体细菌细胞。

这种不寻常的尺寸令人吃惊，因为细菌通常在没有显微镜的帮助下难以观察。"它比大多数细菌要大5,000倍。”Jean-Marie Volland说，他是美国能源部（DOE）联合基因组研究所（JGI）的一名科学家。今年6月24日最新一期的《Science》杂志上报道了Volland及其同事的这项研究，论文中详细描述了这种巨型丝状细菌的形态和基因组特征，以及其生命周期。

Ca.Thiomargarita magnifica的单鞭毛 (来源: Jean-Marie Volland)

对于大多数细菌来说，它们的DNA在细胞质中自由漂浮，而这种新发现的细菌的DNA更有组织。该项目最大的惊喜是我们发现这些遍布整个细胞的基因组副本实际上包含在一个有膜的结构中，"Volland说，"而这对于一个细菌来说是绝无仅有的。"

红树林中的奇特邂逅

这种细菌最初是由位于瓜德罗普岛的安的列斯大学的海洋生物学教授Olivier Groz在2009年发现的。Groz的研究重点是海洋红树林系统，当他首次观察到这种细菌时，正在离他实验室不远的富含硫磺的红树林沉积物中寻找氧化硫共生体。"他说："当我看到它们时，我感到很奇怪，一开始我以为这只是一些奇特的白色丝状物，需要附着在沉积物中的叶子等表面上。" 实验室在接下来的几年时间里对他们进行了更系统的微观研究，并意识到这是一种硫氧化原核生物。

该研究的共同第一作者是安的列斯大学分子生物学副教授Silvina Gonzalez-Rizzo，她进行了16S rRNA基因测序后结果鉴定其为一种原核生物。"由于这些微生物的超大体积以及呈现的丝状物形态，我最初以为它们是真核生物，而非细菌 "，她回忆时说到，"我们意识到它们非常独特的，因为它看起来像一个单细胞，它们是一种'宏观'的微生物" 。Gonz发现这是一种属于Thiomargarita属的细菌，并把它命名为Ca. Thiomargarita magnifica。

"Magnifica是因为magnus在拉丁语中是大的意思，我认为它像法语单词magnifique一样华丽，"Gonzalez-Rizzo解释说。"这种发现为以前从未研究过的细菌形态开启了新世界的大门"。

确定巨型细菌的特征

当Volland作为博士后研究员回到Groz实验室时，他参与了巨型Thiomargarita细菌的研究。当他申请在LRC的职位时，将在JGI工作，Groz允许他继续研究该项目。

Volland在Tanja Woyke的单细胞研究组开始研究Ca. T. magnifica，以更好地了解这种氧化硫、固定碳的细菌在红树林中的作用。"红树林及其微生物组是碳循环的重要生态系统。如果你看一下它们在全球范围内所占据的空间，它还不到全世界沿海地区的1%。但是当你再看碳储存时，你会发现它们贡献了沿海沉积物中储存的10-15%的碳，"Woyke说，他也是JGI微生物项目的负责人，是文章的作者之一。鉴于这些大型细菌与其他微生物的潜在相互作用，该团队也进行了研究。"Woyke说："我们在JGI生物体间相互作用的战略主旨下开始这个项目，因为大型硫磺细菌已被证明是共生体的热点。"她补充说："然而，该项目将我们带入一个非常不同的方向。

瓜德罗普岛的红树林中的取样点的视图。(来源: Olivier Groz)

Volland接受了挑战，在高放大率下对细胞进行三维可视化。利用各种显微镜技术，如X射线断层扫描，他看到了长达9.66 mm的完整细丝，并证实它们确实是巨大的单细胞，而不是多细胞细丝，这在其他大型硫细菌中很常见。他还能够利用伯克利实验室现有的成像设施，如共聚焦激光扫描显微镜和透射电子显微镜（TEM），更详细地观察丝状体和细胞膜。这些技术使他能够观察到含有DNA簇的新的、与膜结合的小室。他将这些细胞器称为 "pepins"，以水果中的小种子命名。DNA簇在单细胞中非常多。

该小组了解了细胞的基因组复杂性。正如Volland所指出的，"这些细菌含有比大多数细菌多三倍的基因，以及遍布整个细胞的数十万个基因组拷贝（多倍体）"。JGI团队随后使用单细胞基因组学在分子水平上分析了五个细菌细胞。他们扩增测序并组装了基因组。同时，Groz的实验室还使用了一种被称为BONCAT的标记技术来确定参与蛋白质翻译活跃有关的位点，这证实了整个细菌细胞是活跃的。

"LRC的创始人兼首席执行官Shailesh Date是文章的作者之一，他说："这个项目是一个很好的机会，可以证明复杂性是如何在一些最简单的生物体中演变的。"我们所论证的事情之一是，有必要更详细地观察和研究生物的复杂性。因此，我们认为非常简单的生物体也可能会有一些惊喜。"

法研中心通过约翰-坦普尔顿基金会和戈登和贝蒂-摩尔基金会的资助为沃兰德提供了资金。"戈登和贝蒂-摩尔基金会的Sara Bender补充说："这一突破性的发现强调了支持基础性、创造性研究项目的重要性，以促进我们对自然界的理解。"我们期待着了解Ca. Thiomargarita magnifica的特征如何挑战目前构成细菌细胞的模式，并推动微生物研究。”

从左起。Tanja Woyke, Jean-Marie Volland, Olivier Groz, Silvina Gonzalez-Rizzo 和 Shailesh Date。(来源: Hugo Bret, Susan Brand/伯克利实验室)

一个巨大的细菌，多个研究问题

对于该团队来说，描述Ca. Thiomargarita magnifica的特征，为多个新的研究问题铺平了道路。其中，该细菌在红树林生态系统中的作用。Volland说："我们知道它在加勒比海的红树林生态系统的沉积物上面生长和繁荣，"。"在代谢方面，它进行化学合成，这是一个类似于植物光合作用的过程。" 另一个悬而未决的问题是，被命名为pepins的新细胞器是否在Thiomargarita magnifica极端巨大尺寸的进化中发挥了作用，以及pepins是否存在于其他细菌物种中。pepins的精确形成以及这些结构内部和外部的分子过程如何发生和被调节也有待研究。

Gonzalez-Rizzo和Woyke都认为在实验室中成功培养这些细菌是获得答案的方法。”Woyke说："如果我们能在实验室环境中维持这些细菌，我们就能使用更多技术。格罗斯想看看其他大型细菌。"你可以找到一些TEM的图片，看到像佩刀状的东西，但不明白它们是什么。如果佩刀已经到处存在，这将是非常有趣的探索"。

来自国家自然历史博物馆（法国）、索邦大学（法国）和康奈尔大学的研究人员也参与了这项工作。

机构简介

美国能源部联合基因组研究所位于劳伦斯伯克利国家实验室的能源部科学办公室，致力于推进基因组学，以支持能源部与清洁能源生产和环境特征及清理有关的任务。JGI提供综合高通量测序和计算分析，使基于系统的科学方法能够应对这些挑战。

劳伦斯伯克利国家实验室成立于1931年，其理念是最大的科学挑战由团队来解决，该实验室及其科学家已经获得了14个诺贝尔奖。今天，伯克利实验室的研究人员开发可持续能源和环境解决方案，创造有用的新材料，推进计算的前沿，并探索生命、物质和宇宙的奥秘。世界各地的科学家依靠实验室设施进行他们自己的研究。伯克利实验室是一个多项目国家实验室，由加利福尼亚大学为美国能源部科学办公室管理。

能源部科学办公室是美国物理科学基础研究的最大支持者，并正在努力解决我们时代的一些最紧迫的挑战。

原文报道：https://newscenter.lbl.gov/2022/06/23/giant-bacteria-found-in-guadeloupe-mangroves-challenge-traditional-concepts/

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